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Bol. Bot. Univ. São Paulo 25(1): 81-86. 2007
FLORA DA SERRA DO CIPÓ, MINAS GERAIS:
APODANTHACEAE (RAFFLESIACEAE s.l.),
E NOTAS SOBRE A ANATOMIA DE PILOSTYLES1
MILTON GROPPO*, MARINA MILANELLO AMARAL**
& GREGORIO C. T. CECCANTINI**
* Departamento de Biologia, Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Avenida
Bandeirantes, 3900, 14040-901, Ribeirão Preto, SP, Brasil.
**Departamento de Botânica, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo, Caixa Postal 11461,
05422-970 - São Paulo, SP, Brasil.
Abstract - [Flora of the Serra do Cipó, Minas Gerais: Apodanthaceae (Rafflesiaceae s.l.), with notes on the anatomy of Pilostyles]. The study of the family Apodanthaceae (Rafflesiaceae s.l.) is a part of the project “ Flora of Serra do Cipó, Minas Gerais,
Brazil”. In that area, the family is represented by the genus Pilostyles, with a single species, P. ulei. A description and illustrations,
as well as comments on the geographic distribution, phenology and variability of the species are presented. Figures and comments
about anatomy of the species and interaction host-parasite are also given.
Resumo - [Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais: Apodanthaceae (Rafflesiaceae s.l.), e notas sobre a anatomia de Pilostyles]. O
estudo da família Apodanthaceae (Rafflesiaceae s.l.) é parte do levantamento da Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais, Brasil. Esta
família está representada na área pelo gênero Pilostyles, com apenas uma espécie, P. ulei. São apresentadas descrição e ilustrações
da espécie, comentários sobre sua distribuição geográfica, fenologia e variabilidade. Figuras e comentários sobre a anatomia da
espécie e da interação hospedeiro-parasita são também fornecidos.
Key words: Apodanthaceae, Rafflesiaceae, Pilostyles, Serra do Cipó, floristics, campo rupestre vegetation, interaction host-parasite, anatomy.
Apodanthaceae
Plantas aclorofiladas, holoparasitas de caules e raízes;
corpo vegetativo constituído de um sistema haustorial filamentoso, semelhante a um micélio. Folhas reduzidas a brácteas florais. Flores diclinas (em plantas dióicas), emergindo
dos tecidos do hospedeiro na época de floração, geralmente
dispostas uniformemente ao longo do caule do hospedeiro.
Perianto constituído de (2-)3 verticilos de (3-)4-5-6 elementos cada (algumas vezes referidos como escamas ou brácteas), com todas as peças iguais (perianto tepalóide-Pilostyles) ou com o verticilo mais interno diferenciado e petalóide
(Apodanthes); nectário floral carnoso, anular, preenchendo
o espaço entre o perigônio e a coluna nas flores de ambos
os sexos. Flores masculinas polistêmones, androceu formado por estames sésseis conatos em 1-4 séries formando um
anel, adnatos a uma coluna central de ápice estéril; anteras
1
de deiscência transversal; presença de uma franja de tricomas unicelulares vesiculares logo acima do anel de estames.
Flores femininas com ovário súpero ou semi-ínfero, coluna
central como nas flores masculinas; região estigmática formando um anel subapical, ápice da coluna estéril; ovário 1locular, geralmente 4-carpelar; óvulos muitos, dispostos em
4 placentas parietais ou em toda a parede do ovário. Fruto
baga carnosa; sementes muitas, diminutas; embrião pequeno
e indiferenciado.
Família composta por dois (três) gêneros: Apodanthes
Poit. e Pilostyles Guill. Bouman & Meijer (1994), em estudo da estrutura de óvulos e sementes de Rafflesiaceae s.l,
sugerem que Berlinanche (Harms) Vattimo-Gil (duas espécies africanas) deve ser incluído em Pilostyles. Tratam-se
de ervas aclorofiladas, holoparasitas de caule e raízes de
espécies de Leguminosas (Pilostyles) ou de plantas do gênero Casearia (Apodanthes). Tornam-se evidentes apenas
Trabalho realizado segundo o planejamento apresentado por Giulietti et al. (1987).
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M. Groppo, M. M. Amaral & G. C. T. Ceccantini
na época da floração, quando as flores emergem do corpo
do hospedeiro. Na Serra do Cipó está presente o gênero
Pilostyles.
A flor das Apodanthaceae é muito especializada, com o
androceu formado por estames sésseis conatos em 1-4 séries
formando um anel (às vezes referidos como sinândrio, ver
Blarer et al. 2004), adnatos a uma coluna central de ápice
estéril, com uma linha ou franja de tricomas unicelulares
vesiculares logo acima do anel de estames (Fig. 1C e 2B).
A flor feminina é muito semelhante à masculina, com uma
região estigmática subapical, com o ápice da coluna estéril
(Fig. 1E e 2A). O conjunto de sacos polínicos e tricomas
vesiculares rapidamente colapsa após a liberação do pólen
pelas flores masculinas, restando apenas o anel de inserção
dessas estruturas na coluna (que pode ser confundido com o
estigma das flores femininas).
Estudos recentes demonstraram que Rafflesiaceae, como
tradicionalmente circunscrita, não constituía um grupo
monofilético, sendo o holoparasitismo dos grupos (tribos)
ali incluídos uma convergência (homoplasia). Com isso,
as quatro tribos, Rafflesieae, Cytineae, Mitrastemoneae e
Apodantheae, foram elevadas a famílias (respectivamente
Rafflesiaceae sensu stricto, Cytinaceae, Mitrastemonaceae
e Apodanthaceae), a maioria ainda com posição duvidosa
nos sistemas de classificação (cf. APG 2003). Blarer et al.
(2004), baseados em estudos morfológicos, sugerem para
Apodanthaceae uma posição próxima a Malvales. Um dos
problemas limitantes nos estudos com esses grupos é a sua
morfologia extremamente especializada, que dificulta a
detecção de homologias, além da dificuldade em se obter
material genômico e do uso de ADN do cloroplasto para
estudos moleculares.
Uma fonte interessante de informações e fotos desta família e de outras plantas parasitas é o sítio da internet de
Daniel L. Nickrent (2005).
Bibliografia básica – Endriss (1902), Solms-Laubach
(1878, 1901), Vattimo (1971, 1972).
1. Pilostyles Guill.
Endoparasitas de caules de leguminosas. Flores globosas, ovóides ou elipsóides, pequenas (ca. 5 mm diâm.).
Perianto constituído geralmente de 3 verticilos de 4-5-6
elementos cada, com todas as peças iguais, persistentes no
fruto, aderentes à flor por base alargada. Flores femininas
com ovário semi-ínfero, disco epigino presente ou quase
nulo. Fruto baga carnosa, cercada completamente pelos
segmentos do perianto.
Gênero com 16-19 espécies, a maioria na América tropical, também presente na África e Oriente Médio (Vattimo
1972). São parasitas de vários gêneros de Leguminosae,
como Adesmia, Galactia, Patagonium, Parosela (Faboideae), Calliandra, Mimosa (Mimosoideae) e outras (Vattimo
1971).
1.1. Pilostyles ulei Solms in K.I. Goebel, Organogr.
Pflanz. 2(1): 434, tab. 292. 1900.
Fig. 1, 2.
Flores 2,0-3,0 mm diâm., globosas ou ovóides, semelhantes a botões dispostos regularmente ao longo dos ramos
e troncos do hospedeiro. Tépalas 1,2-2,0 mm compr., castanho-purpúreas, creme para o ápice na face interna, ovais a
oblongas, em 3 verticilos 4-meros, as do verticilo mediano
oblongas e do verticilo mais interno de ápice arredondado
ou truncado estreitando-se para a base, terminando cerca da
mesma altura das colunas da flor feminina e da flor masculina. Flores masculinas com anteras dispostas em 2 séries.
Flores femininas pouco maiores que as masculinas, disco
epigino presente e carnoso, estilete (coluna) cônica a cilíndrica, ovário 4-carpelar, ca. 1 mm diâm, óvulos dispostos em
4 placentas parietais. Fruto 3,0-4,0 mm compr., ca. 3,0 mm
larg., ovóide, purpúreo.
Material examinado: Minas Gerais, Jaboticatubas, ao longo da
Rodovia Lagoa Santa-Conceição do Mato Dentro-Diamantina, I. Sazima CFSC5066, 8.VII.1974 , fl. masc. (SP); idem, km 114, A.B. Joly
& J. Semir CFSC3664, 4.III.1972, fl. fem., fr. (SP); idem, km 118, I.
Cordeiro et al. CFSC6140, 25.V.1980, fl. fem. (SP); Santana do Riacho, G.W. Fernandes s.n., 15.II.1993, fl. fem. (SPF 77303); idem, km
105 ao longo da rodovia Belo-Horizonte-Conceição do Mato Dentro,
J.R. Pirani et al. CFSC7441, 4.X.1981, fl. masc. (K, SPF); idem, km
107, caminho para a Usina Dr. Pacífico Mascarenhas, E. Forero et al.
7951, 7.IX.1980, fl. fem., fr. (SP); idem, km 114, N.L. Menezes et al.
CFSC10857, 16.I.1988, fl. fem., fr. (SPF); idem, km 116 (antigo), V.C.
Souza & N.L. Menezes CFSC11594, 4.IX.1989, botões (SPF); idem,
Vale da Mãe D’água, J.R. Pirani et al. CFSC9798, 4.V.1986, fl. fem.,
fr. (F, SPF), idem, km 104 da Rodovia MG-010, ca. 1,5 km da pousada
Chapéu de Sol. M. Groppo et al. 632, 1.III.2001, fl. fem. (F, K, SPF);
idem, caminho da base do IBAMA do Rio Cipó para o Capão dos Palmitos, alt. 800-1000m, J.R. Pirani et al. CFSC11960, 11.III.1991, fl.
fem. (BHCB, SPF); idem, Camping Véu da Noiva, J. Prado et al. 298,
24.III.1990, fl. fem. (SPF); idem, 10-20 km de Cardeal Mota, camino a
Conceição do Mato Dentro, 19°20’S, 43°35’W, M.M. Arbo et al. 4174,
15.V.1990, botões (CTES, F, K, SPF); idem, córrego Mãe d’Água,
Chácara Vellozia, M.M. Amaral et al. 12, 24.VII.2004, botões [(SPF,
exsicata de Mimosa foliolosa Benth. var. multipinna (Benth.) Barneby
parasitada)].
Material adicional examinado: Bahia, Rio de Contas, Pico das Almas, trilha para o Queiroz, 13°30'59”S, 41°57'01”W, 1528 m alt., R.
Mello-Silva et al. 2572, 2.IV.2004, botões (SPF, exsicata de Mimosa
maguirei Barneby parasitada).
Pilostyles ulei ocorre em Goiás, Distrito Federal, Minas
Gerais, Santa Catarina (Vattimo 1972) e Bahia (Stannard
1995). É espécie parasita de leguminosas arbustivas e arbóreas do gênero Mimosa. Na Serra do Cipó, ocorre em indivíduos de Mimosa maguirei Barneby e de M. foliolosa Benth.
var. multipinna (Benth.) Barneby, hospedeiros que vivem em
margens de riachos, campos rupestres, encostas rochosas e
áreas de cerrado. Floresce de fevereiro a outubro, coletada
com frutos em março.
Segundo Vattimo (1972, p. 14) em plantas infestadas
ocorrem flores de apenas um sexo (o que sugere tratar-se
Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais: Apodanthaceae (Rafflesiaceae s.l.)
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Fig. 1. Pilostyles ulei: A. Flores em caule de Mimosa; B. Flor masculina; C. Flor masculina com as tépalas removidas, mostrando ápice da
coluna estéril, logo abaixo franja de tricomas e duas séries de estames, D. Flor feminina; E. Flor feminina sem as tépalas, mostrando a coluna
com estigma anular subapical, F. flor em corte transversal, mostrando ovário com quatro placentas parientais; G. Fruto envolto pelas tépalas
persistentes. (A-C. Sazima et al. CFSC5066. D-F. Cordeiro et al. CFSC6140. G. Forero et al. 7951)
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M. Groppo, M. M. Amaral & G. C. T. Ceccantini
Fig. 2. Pilostyles ulei: A. Secção longitudinal de flor feminina. RE: região estéril, PE: papila estigmática; LO: lóculo; B. Secção longitudinal
de flor masculina. RE: região estéril; SP: saco polínico; TE: tépala, TR: tricoma. C. Secção transversal de caule de Mimosa foliolosa Benth.
var. multipinna (Benth.) Barneby parasitado, mostrando flor masculina cortada longitudinalmente. FH: floema secundário do hospedeiro,
FP: flor da parasita, PH: periderme do hospedeiro, PP: parênquima da parasita, TP: elementos traqueais da parasita, XH: xilema secundário
do hospedeiro; D. Detalhe dos elementos traqueais da parasita muito retorcidos. TP: elementos traqueais da parasita; E. secção transversal de
caule de Mimosa maguirei Barneby parasitado. TP: elementos traqueais da parasita, setas: núcleos de células parenquimáticas. (A. Cordeiro
et al. CFSC6140. B. Sazima et al. CFSC5066. C-D. Amaral et al. 12. E. Mello-Silva et al. 2572).
Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais: Apodanthaceae (Rafflesiaceae s.l.)
de apenas um indivíduo infestante por planta). Segundo a
mesma autora, entretanto, pode ocorrer raramente infestação por plantas diferentes, às vezes de diferentes sexos, em
áreas contíguas, separadas tranversalmente ou longitudinalmente (dados sobre Pilostyles stawiarskii Vattimo). A polinização (para Apodanthes da Costa Rica e Panamá) pode
ser feita por abelhas do gênero Trigona (Gomez 1983, apud
Nickrent 2005) ou outras abelhas, borboletas pequenas ou
mesmo moscas (Croat 1978 apud Nickrent 2005). Nickrent
(2005) sugere que ratos, camundongos e formigas podem
ser os agentes dispersores. Vattimo (1971, p. 58) lança várias hipóteses de como se processa a infestação, envolvendo endo ou epizoocoria, sendo mamíferos ou formigas os
agentes efetivos.
Fernandes et al. (1998), em um estudo realizado em populações de Mimosa maguirei (erroneamente grafadas M.
naguirei naquele trabalho) ocorrentes na Serra do Cipó
mostraram que a infestação por Pilostyles ulei não alterava de modo significativo os parâmetros fotossintéticos dos
hospedeiros, sugerindo que a relação hospedeiro-parasita
seja bem balanceada, sem prejuízos para as plantas hospedeiras. Isso contrastaria com outras interações (e.g. com a
parasita Striga Lour.) onde o prejuízo para o hospedeiro é
bem conhecido.
Na chave para Pilostyles de Vattimo (1971) há uma incorreção que pode dificultar a identificação dessa espécie.
No passo 9 (pág. 53), deve-se seguir a opção “óvulos dispostos por toda a parede do ovário, não quadrilobada”, e não
“óvulos dispostos em quatro placentas ou ovário com parede
interna quadrilobada” para se chegar a P. ulei. Essa espécie
possui claramente quatro placentas parietais no ovário, estando os óvulos concentrados nessas placentas, e não em toda a
parede (ver fig. 1F). A própria Vattimo (1972, p. 7), em obra
posterior, descreve o ovário de P. ulei com quatro placentas.
Vários materiais coletados na Cadeia do Espinhaço estavam identificados como Pilostyles ingae (Karst.) Hook. f.,
certamente em conseqüência da proposta de Solms-Laubach
(1901). Entretanto, tal binômio refere-se a uma espécie da
Colômbia (cf. Vattimo 1971, p. 49).
Anatomia do corpo vegetativo
Como em todas as Apodanthaceae, o corpo vegetativo de
Pilostyles ulei está integralmente contido nos tecidos caulinares do hospedeiro e está organizado de maneira extremamente simples, denominado sistema haustorial ou endofítico
(Endriss 1902, Kuijt 1969), já que compreende massas de
células parenquimáticas que se interconectam. Essas células são facilmente identificáveis, pois o núcleo é proporcionalmente grande em relação ao tamanho da célula. A partir
das massas, abaixo das flores, partem projeções radiais chamadas extensores (sinkers). Esses extensores são formados
por grupos de células parenquimáticas e, interiormente, por
elementos traqueais que se retorcem em direção ao xilema
secundário do hospedeiro (Fig. 2C-E).
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A comparação do corpo vegetativo dentre vários representantes do gênero mostra que ele é extremamente plástico, uma vez que sua caracterização celular não segue uma
regra. Enquanto o corpo vegetativo de Pilostyles hamiltonni
C.A. Gardner (Dell et al. 1982) foi descrito como constituído apenas por células parenquimáticas, outras espécies
apresentaram elementos traqueais nos extensores (Guillemin
1854, Solms-Laubach 1874, 1875, Endriss 1902). Já P. thurberi A. Gray foi descrita ou com elementos de tubo crivado
juntamente com células parenquimáticas distintas (Kuijt et
al. 1985), ou somente com elementos de vaso nos extensores
(Rutherford 1970).
Quanto à zona de contato entre parasita e hospedeiro
há muita especulação sobre a existência de continuidade
simplástica entre as células de ambas as plantas. Kuijt et al.
(1985) não encontraram conexões plasmodesmais e ainda
criticaram o estudo de Dell et al. (1982) por defenderem
tal continuidade sem evidências concretas. Sobre Pilostyles
ulei também não há ainda dados concretos, estando ainda
em curso estudos ultra-estruturais pelo segundo e terceiro
autores do presente artigo.
Agradecimentos
Os autores agradecem ao senhor Antônio Carlos Franco
Barbosa (IPT, Instituto de Pesquisas Tecnológicas do Estado
de São Paulo), pela ajuda no seccionamento das amostras de
lenho parasitado; ao Conselho Nacional de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico (CNPq) pelo financiamento parcial
do trabalho; a Emiko Naruto, in memoriam, pelo incremento
nos desenhos originais do primeiro autor na figura 1 e cobertura da prancha a nanquim. À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pela bolsa e auxílio à
pesquisa concedidos.
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